Historia Akatsuki została stworzona w Kraju Deszczu przez trójkę młodych shinobi: Nagato, Yahiko i Konan, którzy stracili rodziców w czasie wojny domowej, a następnie znalazły się pod opieką Jirayi, który trenował ich w sztuce ninjutsu. Po opuszczeniu Kraju Deszczu przez Żabiego Pustelnika, Yahiko postanowił ziścić marzenie, czyli zaprowadzić pokój w swoim kraju. Wraz z przyjaciółmi zebrał grupę popleczników i rozpoczął walkę o władze w Kraju Deszczu z obecnym liderem Ame-Gakure – Hanzō. Znakiem rozpoznawczym organizacji były czarne płaszcze ozdobione czerwonymi chmurami, symbolizujące krwawy deszcz, który spadł na Kraj Deszczu w czasie wielu wojen przetaczających się przez tą krainę. Jednak początkowo stroje Akatsuki były całkowicie czarne, a chmurki pojawiły się w późniejszym czasie. Dodatkowo nosili przekreślone opaski Wioski Deszczu na przekór poplecznikom Hanzō, którzy nosili zwykłe opaski z symbolem Ame-Gakure. Było to tak zwane pierwsze Akatsuki. Jego końcem była śmierć Yahiko w pułapce zastawionej przez Hanzō, co oznaczało rozbicie grupy.